Zbiory Muzeum dotyczą głównie historii miasta. Można je podzielić na kilka grup tematycznych. Sporą część stanowią zabytki archeologiczne, pozyskane w czasie prac prowadzonych na terenie miasta. Oddział posiada również zbiór czasopism, jednodniówek, wydawnictw okolicznościowych, plakatów i ulotek.Interesujący jest zbiór pamiątek poświęcony powstaniu styczniowemu z fotografiami powstańców – zesłańców syberyjskich. Zbiory ikonograficzne to przede wszystkim widokówki i fotografie, ukazujące Lublin od końca XIX wieku aż po lata 60. XX wieku. Muzeum gromadzi też materiały – dokumenty, fotografie, druki reklamowe, wyroby lubelskich firm, pieczęcie związane z dziejami lubelskiego przemysłu. W zbiorach znajdują się również dokumenty dotyczące historii Muzeum Lubelskiego.
Wystawa stała Historia Miasta ukazuje dzieje miasta od okresu osadniczego (VI – VIII wiek) do roku 1944. Historię Lublina ilustrują zabytki archeologiczne, ikonograficzne, portrety osób, które swoje życie i pracę związały z naszym miastem, wyroby rzemieślników lubelskich, druki ulotne, m.in. dotyczące przemysłu lubelskiego itp. Z ostatniej kondygnacji Bramy Krakowskiej, tzn. z wysokości ok. 33 metrów ponad poziomem ulicy, można podziwiać panoramę miasta
